Der Rat der Vertragsparteien ist das Gremium des Zentrums, in dem die Vertragsparteien vertreten sind und dem der Heilige Stuhl als beobachtendes Gründungsmitglied angehört. Der Rat der Vertragsparteien kommt mindestens einmal im Jahr zusammen. Zu seinen Funktionen gehören die Wahl der Mitglieder des Direktoriums und die Ernennung des Generalsekretärs und seines Stellvertreters. Der Rat der Vertragsparteien beschließt die finanziellen Bestimmungen des Zentrums, das Arbeitsprogramm und das Jahresbudget. Außerdem stellt der Rat der Vertragsparteien, auf der Grundlage entsprechender Vorschläge des Direktoriums, die Mitglieder des Beirats auf, das aus Vertretern der großen Religionen, glaubensbasierter und kultureller Institutionen besteht. Er erteilt die Freigabe für internationale Verträge und für die Einrichtung kooperativer Beziehungen zu öffentlichen oder privaten Körperschaften, die die Arbeit des Zentrums unterstützen können. Der Rat der Vertragsparteien entscheidet über die Aufnahme neuer Parteien und Beobachter in den Vertrag.